لین همیلتون کار خود را در صحنه تئاتر اجتماعی شیکاگو آغاز کرد. در 29 سالگی، اولین بازی خود را در برادوی در سال 1959 فقط در آمریکا انجام داد و در بسیاری از تولیدات برادوی و خارج از برادوی ظاهر شد، در حالی که استعدادهای خود را با نقش‌هایی در سریال‌های تلویزیونی Gunsmoke و اتاق 222 به نمایش درآورد. یکی از به یاد ماندنی‌ترین نقش‌های او نقش دونا هریس در سنفورد و سون شبکه NBC بود. او همچنین در نقش دوشیزه وردی در سریال The Waltons، ویویان پوت بازی کردr در درام روزانه Generations، سیسی جانسون متهم سابق در صابون شبانه Dangerous Women در سال 1991 و جورجیا اندرسون در Roots: The Next Generation. تیتراژ تلویزیونی اضافی او شامل نقش هایی در 227، The Golden Girls، NYPD Blue، Cold Case و Judging Amy است.